Dottorato in NEUROSCIENZE DEL COMPORTAMENTO

Titolo della tesi: Neuronal Correlates of Motor Control and Economic Decision-Making During Social Interactions in Non-Human Primates

Un pilastro fondamentale nell’evoluzione della specie umana risiede nel comportamento sociale e nella cooperazione, proposti come il terzo elemento dell’evoluzione accanto a mutazione e selezione naturale (Nowak, 2006). Tra le numerose forme di comportamento sociale, l’interazione motoria tra individui — definita Azione Congiunta (Joint Action) — rappresenta il nucleo dinamico della cooperazione. Gli studi sul controllo motorio si sono concentrati principalmente sul movimento individuale, rivelando che i nostri sistemi motori sono estremamente complessi. È stato ipotizzato che il cervello utilizzi modelli interni — rappresentazioni neurali che simulano aspetti del corpo e dell’ambiente — che consentono di prevedere le conseguenze di un’azione, apprendere, pianificare e controllare i movimenti, gestendo così la complessità del comportamento motorio (D. M. Wolpert et al., 1995; Miall & Wolpert, 1996). Ma come si applicano questi modelli all’interazione motoria tra soggetti, in cui è necessario prevedere le intenzioni e i movimenti del partner, i quali sono caratterizzati da un’elevata imprevedibilità intrinseca? Nella comprensione delle azioni altrui, la scoperta del sistema dei neuroni specchio ha rappresentato un’intuizione rivoluzionaria su come il cervello mappi i comportamenti osservati nei processi motori interni (Gallese et al., 1996, 2004). Sulla base di ciò, è stato ipotizzato che le teorie del controllo motorio possano essere estese dal contesto individuale a quello sociale (Wolpert et al., 2003). Tuttavia, sebbene questi lavori abbiano rappresentato un fondamento nello studio dell’osservazione dell’azione, non spiegano completamente le interazioni motorie tra individui, in cui i movimenti simultanei di due o più agenti avvengono in contesti interattivi. Ipotesi recenti suggeriscono infatti che condividere un’azione richieda un modello di controllo motorio più sofisticato — uno che preveda una rappresentazione condivisa capace di integrare sia le proprie azioni che quelle del partner (della Gatta et al., 2017; Sacheli et al., 2018; Kourtis et al., 2019; Lacal et al., 2022; Marschner et al., 2024), e che si basi su rappresentazioni motorie predittive di obiettivi collettivi (Pezzulo et al., 2025). È stato precedentemente dimostrato che anche i primati non umani sono in grado di coordinarsi tra loro in modo congiunto, adattando dinamicamente il proprio comportamento motorio per favorire la sincronizzazione (Visco-Comandini et al., 2015). Sono stati scoperti anche una classe specializzata di neuroni nella corteccia premotoria dorsale che codifica le azioni congiunte (Ferrari-Toniolo et al., 2019). Inoltre, sono state fornite prove empiriche che, come gli esseri umani, anche i macachi sfruttano una rappresentazione condivisa (Lacal et al., 2022), suggerendo la formazione di un piano motorio diadico. In questo contesto, il primo studio di questa tesi ha cercato di rispondere a queste domande: come vengono rappresentati i piani motori diadici a livello di popolazioni neurali? I macachi utilizzano meccanismi proattivi durante le azioni congiunte? Studio 1. Lo scopo del primo studio era indagare come i Potenziali Locali di Campo (Local Field Potentials, LFPs), registrati dalla corteccia premotoria dorsale (area F2), codifichino le componenti spazio-temporali dell’Azione Congiunta, fornendo potenzialmente la prima evidenza a livello di popolazione neurale di una rappresentazione motoria diadica. A tal fine, abbiamo registrato simultaneamente gli LFPs dalla PMd di due macachi impegnati in un compito pre-cue di azione congiunta. I nostri risultati hanno fornito nuove intuizioni sui meccanismi neurali di popolazione associati alla codifica dell’Azione Congiunta nella corteccia premotoria dorsale, come riflesso nei LFPs a bassa frequenza. Sorprendentemente, tali LFPs si sono dimostrati predittivi della qualità dell’interazione diadica, e la sincronizzazione neuronale negli LFPs rispecchiava la coordinazione temporale durante la pianificazione motoria. Questi risultati suggeriscono che i macachi si siano avvalsi di rappresentazioni motorie condivise, fornendo un substrato neuronale per le previsioni necessarie alla coordinazione temporale e spaziale congiunta. Nel secondo studio abbiamo preso in considerazione il costo dell’azione diadica. Sebbene le azioni congiunte permettano di raggiungere obiettivi irraggiungibili individualmente, la loro probabilità di successo può essere ridotta a causa della maggiore complessità e delle esigenze di coordinazione. Infatti, decidere di agire insieme comporta uno sforzo cognitivo, poiché è necessario anticipare le intenzioni del partner per effettuare decisioni congiunte efficaci. A ciò si aggiunge la difficoltà di coordinarsi nel rispetto di vincoli temporali e spaziali. Infatti, nonostante l’adozione di strategie per ridurre la variabilità motoria individuale e fronteggiare l’imprevedibilità motoria del partner, i macachi hanno mostrato una probabilità di successo inferiore nelle azioni congiunte rispetto a quelle individuali (Visco-Comandini et al., 2015; Lacal et al., 2022). Pertanto, quando i macachi si trovano di fronte alla scelta se agire da soli o con altri, tale decisione potrebbe dipendere da un’attenta valutazione dei costi-benefici. Nel secondo studio ci siamo quindi chiesti se i macachi considerino il rapporto costi-benefici dell’azione congiunta quando sono liberi di scegliere se agire individualmente o insieme, e se siano in grado di aggiornare i loro processi decisionali in base alle intenzioni del partner. Infine, abbiamo voluto esplorare le basi neurali delle decisioni economiche in questo contesto sociale. Studio 2. Il primo obiettivo di questo lavoro era indagare le strategie comportamentali che i macachi adottano per prendere decisioni congiunte, utilizzando il controllo motorio come finestra sui processi decisionali sottostanti (Quarta et al., in preparazione). In particolare, ci siamo chiesti se i macachi tengano conto del costo della cooperazione, e abbiamo cercato di stimare tale costo soggettivo variando il livello di ricompensa associata alle azioni individuali rispetto a quelle congiunte. A tal fine, abbiamo sviluppato un nuovo compito di scelta d’azione congiunta, in cui due macachi erano liberi di scegliere se agire da soli (SOLO) o insieme (JA), sulla base della quantità di ricompensa associata a ciascuna opzione. Due bersagli venivano presentati, ciascuno indicante sia l’entità della ricompensa che il tipo di azione (“SOLO” o “JA”) necessaria per ottenerla. Utilizzando un joystick isometrico, ogni macaco esprimeva la propria scelta guidando un cursore verso il bersaglio selezionato per ottenere la ricompensa corrispondente. In secondo luogo, per indagare le basi neurali di questo processo, ci siamo concentrati sulla corteccia prefrontale dorsolaterale (dlPFC), una regione precedentemente implicata nelle decisioni sociali ed economiche. Dal punto di vista comportamentale, i macachi hanno dimostrato la capacità di valutare i compromessi tra i costi di coordinazione e i benefici della ricompensa. Abbiamo inferito il loro costo soggettivo della cooperazione e riscontrato che i due macachi condividevano una valutazione simile. Nel tempo, hanno mostrato una tendenza crescente a scegliere l’azione congiunta, accompagnata da una riduzione del costo soggettivo della cooperazione. Questi risultati suggeriscono che i macachi fossero in grado di rappresentare le scelte del partner e imparassero a prendere decisioni congiunte più efficaci per massimizzare la ricompensa complessiva. A livello neuronale, le analisi preliminari suggeriscono che i neuroni della dlPFC possano svolgere un ruolo cruciale nelle decisioni economiche in contesti sociali, e possano codificare i complessi calcoli costi-benefici necessari per decidere se agire da soli o con altri. Soprendentemente, abbiamo identificato neuroni modulati dalla decisione di agire insieme (cellule di Selezione dell’Azione Congiunta), dalla scelta del partner (cellule di Scelta Altrui), e neuroni modulati dall’azione congiunta durante la pianificazione e l’esecuzione motoria. Sebbene questi risultati siano promettenti, ulteriori indagini sono necessarie per caratterizzare pienamente la natura e la dinamica di questi segnali neurali.